Ο Miles Morales, με τη φωνή του Shameik Moore, είναι ένας έφηβος από το Μπρούκλιν της Νέας Υόρκης που εγκαταλείπει το κανονικό του σχολείο για ένα πιο διάσημο σχολείο που ονομάζεται Brooklyn Visions Academy. Ο πατέρας του, Τζέφερσον, είναι αστυνομικός. Η μαμά του, η Ρίο, είναι νοσοκόμα. και είναι παθιασμένος με την τέχνη και τη μουσική.
Μια μέρα, ενώ έφτιαχνε γκράφιτι στο μετρό με τον θείο του τον Άαρον, ο Μάιλς δαγκώνεται από μια αράχνη που του δίνει υπερδυνάμεις. Όταν προσπαθεί να μάθει περισσότερα για το από πού προήλθε η αράχνη, γίνεται μάρτυρας μιας μάχης μεταξύ του Spider-Man και του Kingpin. Ο Spider-Man προσπαθεί να εμποδίσει τον Kingpin να χρησιμοποιήσει μια τεράστια μηχανή που μπορεί να καταστρέψει χώρο και χρόνο και, στη διαδικασία, ο Spider-Man σκοτώνεται από τον Kingpin. Πριν πεθάνει όμως, ο Spider-Man αισθάνεται ότι ο Miles είναι σαν αυτόν και βάζει τον Miles να υποσχεθεί ότι θα σταματήσει τον Kingpin και θα καταστρέψει τη μηχανή, την οποία αναφέρουν ως συγκρουστή.
Στην αρχή, ο Μάιλς μόλις αρχίζει να μαθαίνει για τις δυνάμεις του. Στην πορεία, συναντά αρκετούς άλλους Spider-άνθρωπους που μεταφέρθηκαν στον κόσμο του Peter μέσω του επιταχυντή Kingpin. Μέχρι το τέλος της ταινίας, είναι ο επίσημος Spider-Man του σύμπαντός του για ακριβώς δύο ημέρες.
